לעיר ציפורי היסטוריה עתיקה ביותר. לפי ממצאים ארכיאולוגיים הייתה התיישבות שם  כבר בתקופת הברונזה.

 בציפורי היה קיים יישוב כבר בימי בית ראשון ולפי הגמרא העיר הייתה מוקפת חומה   מימי יהושע בן נון, אבל העיר תפסה חשיבות רבה בימי בית שני בעיקר מתקופת החשמונאים ועד המאה ה-5 לספירה, כאשר יהודים ישבו באזור עד המאה ה-10, כך על פי גניזת קהיר.

בציפורי התגורר לא אחר מאשר רבי יהודה הנשיא, ושם הוא חתם את המשנה.

החל משנות ה-30 של המאה הקודמת ועד היום מתבצעות חפירות ארכיאולוגיות.

הממצא המוכר ביותר הינו כמובן בית הכנסת העתיק עם הפסיפסים המרהיבים אולם קיימים ממצאים רבים נוספים: תיאטרון מן התקופה הרומית, בתי מגורים מן המאה ה-2, מאגרי מים, כנסיות, מצודה – ששימשה תחילה כמצודה רומית, אחר כך כמצודה צלבנית ואז מצודה טורקית – ועוד ממצאים רבים ומגוונים.

במלחמת העצמאות נכבשה העיירה במבצע דקל על ידי חטיבת כרמלי, ותושביה נמלטו ממנה. חלקם התיישב לאחר מכן בעיר נצרת הסמוכה.

בשנת 1949 הוקם למרגלות הגבעה, המושב ציפורי. כיום אתר ציפורי הוא גן לאומי המשתרע על שטח של כ-16 קמ”ר. הגן נפתח לציבור בשנת 1992. החפירות בגן טרם הסתיימו.

לפי התלמוד מקור השם ציפורי הוא משום שהעיר “יושבת בראש ההר כצפור”.